Aitolahden seurakunta itsenäistyi Messukylän seurakunnasta 1924. Ensimmäinen kirkkoherra oli Lauri Sandelin. Jumalanpalvelukset pidettiin ennen oman kirkon valmistumista Sorilan koululla.
Aitolahti liitettiin Tampereeseen 1966 ja samalla seurakunnasta tuli osa Tampereen seurakuntayhtymää.
Aitolahden seurakuntaan kuuluu noin 7 600 jäsentä. Kolmannes on alle 18-vuotiaita ja 70 prosenttia seurakuntalaisista on alle 45-vuotiaita. Seurakunnassamme on panostettu erityisesti lasten, nuorten ja lapsiperheiden palvelemiseen.